非生物的ストレス下で栄養素はシグナルとして機能するか？
非生物的ストレス下で栄養素はシグナルとして機能するか？
Can nutrients act as signals under abiotic stress?
Hayet Houmani a,b, Francisco J. Corpas a,* a Group of Antioxidants, Free Radicals and Nitric Oxide in Biotechnology, Food and Agriculture, Department of Stress, Development and Signaling in Plants, Estaci´on Experimental del Zaidín (Spanish National Research Council, CSIC), C/Profesor Albareda, 1, 18008, Granada, Spain b Laboratory of Extremophile Plants, Center of Biotechnology of Borj Cedria, PO Box 901, 2050, Hammam-Lif, Tunisia
Plant Physiology and Biochemistry 206 (2024) 108313
（要約）
植物細胞は、発生過程と環境反応を調整するために、常にコミュニケーションをとっている。ストレスの多い条件下では、このようなコミュニケーションによって植物細胞は活動や発達を調整することができる。これは、いくつかの要素が関与する細胞間シグナル伝達イベントによるものである。植物の発生において、細胞間シグナル伝達は、ホルモン、過酸化水素（H2O2）、一酸化窒素（NO）、硫化水素（H2S）などの移動性シグナルや、いくつかの転写因子や低分子RNAによって確保されている。マクロおよびミクロ元素を含むミネラル栄養素は、植物の成長と発達の決定因子であり、現在では潜在的なシグナル分子として認識されている。本総説では、特にカルシウム、カリウム、マグネシウム、窒素、リン、鉄といった栄養素のシグナル伝達成分としての役割に焦点を当て、ストレス条件に対する応答メカニズムに注目する。
以下、鉄栄養に関する部分のみ訳した。
8. 微量栄養素によるシグナル：鉄（Fe）の場合
大栄養素で示されたように、微量元素は、ストレスに対する植物 の様々な応答を引き起こすシグナル分子として働くことができる。最も研究されている微量元素である鉄（Fe）は、CO2固定、ひいてはバイオマス生産、ミトコンドリア呼吸、タンパク質合成、光合成など、様々な代謝プロセスに関与している。植物のシグナル伝達における役割も明らかになりつつある。K+について示されたように、鉄によるシグナル伝達は鉄欠乏条件下で記述された。Namらによると、鉄の利用可能性は、逆行性シグナル伝達を通じて光合成プロセスを制御することが示された。植物の地上部における鉄濃度の減少は、それ自体が根に伝達されるシグナルであり、鉄還元酵素活性のアップレギュレーション（戦略I植物）、またはフィトシデロフォアの放出（戦略II植物）、Fe2+ transporter遺伝子の誘導など、いくつかの生理学的・生化学的応答を活性化する。この点に関して、多くの研究が、鉄獲得遺伝子の制御には古典的なメディエーター、特にホルモンやシグナル伝達分子が関与するだけでなく、植物内部の鉄含有量にも大きく依存することを指摘している。 したがって、根における鉄獲得遺伝子の発現制御において、地上部が重要な役割を果たすことが示された。 葉茎を介して地上部から鉄シグナルが発せられ、これはオリゴペプチドトランスポーター3、OPT3 を通じて伝達され、長距離鉄シグナル（LODIS）と呼ばれる。 したがって、抑制シグナルは、師管液を介した鉄の移動に関連する鉄シグナルである。 この結果は、Romeraらのグループ（2021）によって、木部を介した鉄の移動が欠損したシロイヌナズナ変異体frd3を用いて確認された。適切な鉄供給下で生育させると、frd3は鉄欠乏症状を示し、構成的な鉄欠乏反応を示した。特に、鉄獲得に関与する遺伝子の発現が顕著で、根に鉄が多く蓄積した。 それにもかかわらず、この変異体に地上部から鉄を供給すると、前述の反応は消失した。 これらの知見を総合すると、根の鉄状態が鉄欠乏応答の抑制シグナルではなく、別の鉄関連シグナルがシュートから放出され、葉茎を経由して根に移動し、根の細胞膜での鉄取り込みに関与する遺伝子の発現を抑制していることが指摘された。 根におけるFe欠乏応答を調節するシグナルとして、地上部Feの状態が支配的な役割を果たすことは、イネ科植物（戦略II種）でも報告されている。なぜなら、Fe欠乏状態のコムギ植物におけるフィトシデロフォア（Feキレーターなど）の放出は、FeSO4の形でFe葉面供給されると減少するからである。根の鉄の状態もまた、いくつかの応答を誘導するシグナルとして認識されている。実際、低鉄供給で生育した植物における鉄獲得遺伝子の発現は、オーキシンやエチレンなどのホルモンによって活性化され、高鉄レベルで生育した植物ではそれらの成分は影響を及ぼさないという事実は、鉄の取り込みに関与する遺伝子の応答が、ホルモンだけでなく、活性化因子または抑制因子として作用する内部鉄状態にも依存することを指摘している。この点で、鉄と亜鉛の金属トランスポーターとしてのIRT1は、鉄シグナル伝達経路の重要な構成要素である。したがって、鉄欠乏は、IRT1のアップレギュレーションを通じて、根における鉄の状態を示すシグナルとして作用する。このシグナルが感知されると、鉄飢餓を克服するために、Mn、銅、亜鉛の過剰蓄積が引き起こされる。鉄欠乏条件下では、鉄キレート還元酵素と鉄2+トランスポーターをコードする遺伝子の活性化が、転写因子FITによって制御されていることが、いくつかの研究で指摘された。近年、この転写因子FITが、直接的なタンパク質間相互作用を通じて、ホルモン、発生、ストレス経路からの多様なシグナルを統合することに関与し、鉄欠乏条件下で鉄の取り込みを調節するのに必要なほとんどすべての構成要素の制御ハブとして働くことが明らかになった。先にCa2+、Mg2+、K+について示したように、鉄によるサインは、この微量元素が多くの代謝経路の変化を引き起こす能力に基づいている。従って、鉄の利用可能性が低い条件下では、CBL1/CBL9に代表されるCa2+センサーであるいくつかのプロテインキナーゼが、リン酸化された後にFITを促進し、根による鉄の取り込みを促進するカルシニューリンB様タンパク質相互作用プロテインキナーゼであるCIPK11を刺激することができるため、代謝スイッチが急速に起こったシグナル伝達分子としての鉄の関与は、生物的および生物的ストレス条件下で証明された。この仮説を検証するために、いくつかの著者は、様々な生物学的ストレスに対する外因性Fe供給の効果を調査し、そのような合図に対する植物の耐性の改善を明らかにした。生物ストレスの中でも、塩分と干ばつは植物の鉄ホメオスタシスに大きく影響することが示された。 土壌中の塩分濃度が上昇すると浸透圧ポテンシャルが低下し、植物の根細胞への水分供給が妨げられ、鉄の獲得と輸送が困難になる。これにより鉄が不足し、光合成に関与する鉄複合体タンパク質が減少し、葉のクロロシスなどの症状を引き起こす。塩生植物C. maritimaでは、異なるSODアイソフォームの評価により、22日齢の植物の葉において、7つのCuZn-SODが植物発生の1週目に検出され、2週目および3週目には単一のFe-SOD活性に取って代わられることが明らかになった。しかしながら、高塩濃度ストレス条件下（400 mM NaCl）では、この挙動は異なり、塩濃度処理2週目以降も7つのCuZn-SOD活性が存在する一方で、Fe-SOD活性は観察されなかった。 この結果について著者らは、Fe-SODアイソザイムは主に葉においてFeの最大の吸収源である葉緑体に結合していること、塩濃度によって器官が大きな影響を受け、Feの利用可能性が制限されたことから、塩濃度のようないくつかの生物的ストレスと植物におけるFeの獲得との間に、分子スイッチが存在することが示唆された、と説明している。このような状況下では、鉄の状態は亜鉛を含むいくつかのイオンの吸収を調節するシグナルとして働き、その結果、ハロ藻類C. maritimaの葉緑体においてFe-SODアイソフォームがCuZn-SODに置換される。同様に、干ばつ条件下では蒸散速度が低下するため、根から新芽への栄養分の輸送が制限される。水不足下にある植物に鉄を外生的に施用すると、数種類の同化産物が生成されるため、このストレスに対する耐性が向上することが実証されている。干ばつストレス下のヒマワリや大豆に鉄を施用すると、収量が向上することが示されている。 シグナル分子としての鉄の役割は、生物ストレス下でも証明された。植物が病原菌の攻撃を受けると、微量栄養素であるFeはアポプラストに蓄積され、酸化反応を高めるシグナルとして働き、その結果、ストレスに対する植物の防御に関わる遺伝子の発現が活性化される。このアポプラストへの鉄の移動は、植物細胞内の鉄の状態を乱し、細胞内の鉄欠乏を引き起こす。その結果、FRO2（低鉄誘導性鉄キレート還元酵素）、IRT1（鉄制御トランスポーター1）、PDF1.1、1.2、1.3（植物ディフェンシンタンパク質）など、鉄の取り込みや病原菌に対する防御に関わる遺伝子の発現が促進される。文献によれば、微量栄養素間の相互作用により、ある栄養素の欠乏や過剰は、同じ電子価数を持つ栄養素の取り込みを促進するシグナルとして作用することがある。 この点に関して、最近の生理学的・転写学的研究の多くが、ある栄養素に対する植物の反応は、PとFeの場合のように、しばしば他の栄養素の利用可能性に影響されることを指摘している。鉄が十分に供給されている状態では、過剰なMnが植物の鉄欠乏反応を活性化することが報告されている。この観察から、鉄欠乏に対する適応反応を引き起こすシグナル分子としてのMnの役割が指摘された。大栄養素と同様に、微量元素についてもトランスセプターとしての同様の潜在的役割が報告されている。Dongら（2022）によって最近示されたように、ある種の栄養素は特定の濃度で、決められた親和性でレセプターに結合する必要がある。この点に関して、いくつかの栄養トランスポーターがレセプターとして働くことが示された。このトランスセプターと呼ばれるトランスポーターとレセプターの二機能的機能が出現しており、シグナル伝達経路の構成要素としての栄養素の役割を示す強力な証拠となっている。トランスポーターのリン酸化はストレス知覚の主要な指標であり、ストレス知覚を高速応答に変換できるセカンドメッセンジャーシグナルとして認識されている。ところで、FeとMnの2つの主要イオンを取り込む根の金属トランスポーターIRT1は、レセプター／トランスポーターとして二重の役割を持つことが示され、環境および局所的な栄養濃度の感知とシグナル伝達においてFeとMnの両方が関与していることが示唆された。他のチャネルやトランスポーターは、栄養輸送と培地中の栄養制限の感知とシグナルの両方を確実にするトランスセプターであることが示された。
以下図の説明
図1. 地上部と根部の栄養状態は、植物にとって重要なシグナルである。なぜなら、このシグナルは、変化する環境条件下でその成長と発達を最適化するために、植物全体における生理学的、生化学的、分子レベルでの多くの適応的調節を引き起こすからである。土壌中のミネラルが不足すると、根の細胞はそれを感知し、さまざまなレベルでの反応（遺伝子の誘導、ホルモンやH2O2などのシグナル分子の代謝）を次々と引き起こし、地上部の細胞にミネラルの不足を知らせる。この情報は根部細胞に伝達され、ホルモン変化（オーキシン、GA）、アポプラスティック活性酸素代謝、NO代謝を通じて、根の構造、遺伝子の活性化、特定のトランスポーターの誘導に影響を与える。ABA、アブシジン酸。GA、ジベレリン酸。POD、クラスIIIペルオキシダーゼ。SOD、スーパーオキシドジスムターゼ。
図2. 様々な生物ストレス下でのカリウム（K+）シグナル伝達。非生物学的ストレス下では、葉緑体、エンドソーム、液胞を含むさまざまな植物器官からK+の重要な放出が起こる。細胞質内のK+の増加は、いくつかの代謝スイッチや抗酸化機構の活性化につながる遺伝子発現の変化を引き起こすシグナルとして働く。(A)塩ストレスの場合、K+はトノプラスティックNa+トランスポーター(NHX)または/およびアポプラスティックNa+排除因子SOSの刺激因子として働く。(B) ミネラル欠乏の場合；低栄養状態下では、細胞質K+の増加は液胞に貯蔵された栄養塩の放出を誘導し、液胞に貯蔵された栄養塩の輸送体を刺激する。そして問題の栄養素に親和性の高いトランスポーターを刺激する。
